神樂在姊姊神無的帶領下， 前往傳說中什麼願望都可以實現， 位於富士山麓的命鏡小廟， 兩人在那裡遇見了自稱天空公主的神久夜。 神久夜告訴這對姊妹， 只要乖乖聽從她的話， 她就會給予她們真正的自由。 答應神久夜要求的神樂， 於是開始尋找神久夜想要的５種寶物。 而自從這天晚上起， 發生了連續出現好幾個滿月之夜的離奇現象。

神久夜在得到這５種寶物後， 她卻又對神無姊妹說還缺一樣寶物。 這件寶物就是能長生不老的天女羽衣… 而現在擁有這件天女羽衣的北條秋時， 剛好就跟犬夜叉他們在一起。

犬夜叉與阿籬兩人正抬頭仰望著戰國時代的夜空。 阿籬對著犬夜叉說「我就喜歡現在的你…」， 沒想到意圖奪取天女羽衣的神久夜此時突然出現在兩人面前。 在一場激戰後，犬夜叉的身體完全被神久夜控制住， 阿籬為了保護犬夜叉而不幸被神久夜的攻擊擊中。
神久夜不僅奪走了天女羽衣，連阿籬都一同帶走。 為了拯救被抓走的阿籬而來到了夢幻城的犬夜叉， 碰巧的在城門遇到了聞訊趕來的彌勒與珊瑚。

在黑暗中使出令人畏懼之力量的神久夜， 不斷地發出耀眼的光芒， 而犬夜叉也一邊反擊一邊朝著阿籬方向奔去。 神久夜見狀後決定使出終極奧義明鏡止水法， 徹底消滅犬夜叉…。

映像特典：
1.犬夜叉vs殺生丸 兄弟對決歷史（約26分）
2. 劇場預告篇、特報、TV SPOT
3. 特報 劇場版犬夜叉4
4. 設定資料集夜叉與殺生丸的所有對決畫面！

影片分級：保護級
片長131分鐘
日語發音中文字幕
音訊格式：DTS 5.1ch/DD 2ch
影像格式：16：9WS
DVD-9

此時，十六夜卻遭到仰慕自己的武士‧剎那猛丸殺害而喪命。 衝入火海的殺生丸父親，靠著天生牙的力量勉強救回了十六夜的生命。 同時他將剛生下來的親生兒子命名為「犬夜叉」。

另一方面，在現代世界的日暮神社中，爺爺將長年存放於倉庫的寶劍取出，打算好好保養一番。沒想到這把寶劍，居然是犬夜叉父親曾經擁有的三劍之一「叢雲牙」。此時，叢雲牙的劍鞘突然說起話來了。 他說「叢雲牙要逃出來了，解除七百年封印之日終於要來了！」 原來叢雲牙是一把持有邪惡意念的魔劍。 不久，叢雲牙飛到了大街上，最後在犬夜叉和阿籬的面前，叢雲牙終於脫離了劍鞘，並附身在犬夜叉身上。 無法擺脫叢雲牙的犬夜叉，急忙趕回戰國時代…。

回到戰國時代的犬夜叉，仍然無法甩開叢雲牙的控制，最後甚至對彌勒和珊瑚發動攻擊。勉強逃過犬夜叉攻擊的彌勒一行人，在與從現代回到戰國時代的阿籬會合後，四處尋找失去下落的犬夜叉行蹤。

躲藏在山中的犬夜叉，突然遇見了殺生丸。 當殺生丸看到犬夜叉不僅持有鐵碎牙，連父親的叢雲牙都在他手上時，憤怒到達極點的殺生丸，對犬夜叉展開前所未見的猛烈攻擊。
犬夜叉漸漸無法抵抗叢雲牙邪惡力量的控制，就在此時突然傳來阿籬大喊的「坐下！」…在阿籬的幫忙下，叢雲牙終於離開了犬夜叉。

叢雲牙接著選擇了對犬夜叉父子懷恨已久的剎那猛丸當作自己的手下。他不僅讓剎那猛丸復活，甚至還給了他當初被犬夜叉砍斷的殺生丸右手。藉由殺生丸得到全新力量的剎那，隨即創造出大量的亡靈軍團，等待犬夜叉和殺生丸來送死。

犬夜叉與殺生丸又再度遭遇，彼此都不肯相讓的這場兄弟之鬥也越來越激烈。而爆流破與蒼龍破的正面對決究竟 又是誰會勝出？他們與孟丸的戰役又會有什麼樣的結果？任誰都沒有想像過的終極戰役，現在即將展開…！